Der Film setzt die Handlung des Spiels Final Fantasy VII fort. Er spielt auf einem fiktiven Planeten, der von dem Shinra-Konzern beherrscht wurde. Dieser hatte die sogenannte Mako-Energie entdeckt, die aus einem Stoff, der tief im Planetenkern entsteht, gewonnen wird. Doch das Anzapfen des Planeten hatte katastrophale Auswirkungen.
Der Film spielt zwei Jahre später in der Stadt Edge, wo Menschen von einer unheilbaren Krankheit namens Geostigma geplagt werden. Diese wird ausgelöst, wenn der Körper sich gegen Jenova-Zellen wehrt, die sich in vielen Menschen befinden. Jenova ist ein Wesen, das auf den Planeten gekommen war, aber dort gefangen wurde. Nun versucht eine Gruppe silberhaariger Jugendlicher, mit Jenovas Hilfe Sephirot wieder zu erwecken.
Die drei Jugendlichen, Loz, Yazoo und ihr Anführer Kadaj, glauben ihre „Mutter“ (Jenovas Kopf) bei Sephirots früherem Feind finden zu können. Das ist Hauptcharakter Cloud, der, von früheren Ereignissen des Kämpfens müde und von Schuldgefühlen wegen des Todes zweier Freunde geplagt, sich von seinen alten Freunden größtenteils abgeschottet hat und jetzt zusammen mit Tifa und den Waisenkindern Denzel und Marlene lebt. Die Waisenkinder sowie Cloud leiden ebenfalls an der Krankheit Geostigma, deren Ursachen ihnen nicht bekannt sind.
Nach Angriffen auf Cloud, Tifa sowie deren alten Freund Rufus, muss sich Kadaj etwas einfallen lassen, wie er seine „Mutter“ finden will. Dazu überredet Yazoo an Geostigma erkrankte Kinder mit ihm mitzukommen, indem er ihnen verspricht, sie von ihrem Leiden zu befreien. Auch Waisenjunge Denzel folgt ihm. Marlene wird derweil bei Tifas Kampf mit Loz entführt.
Der zögerliche Cloud macht sich nun auf, die drei Silberhaarigen zu verfolgen, um die Kinder zurückzubringen. Kadaj hat die Kinder unterdessen mit negativem Lebensstrom Jenovas infiziert, aus dem auch er zu bestehen scheint. Nach einem Kampf mit den drei Männern, in dem Cloud klar unterliegt, muss er von Vincent, einem alten Freund, gerettet werden, der ihn über Kadajs Absichten informieren kann.
Cloud macht sich auf den Weg nach Edge, wo Yazoo und Loz ein Denkmal abreißen, weil sie glauben, dort befände sich ihre „Mutter“. Kadaj beschwört das Monster Bahamut, das das Denkmal zerstört. Tifa schafft es, Denzel aus der Gewalt der drei Silberhaarigen zu befreien. Während Yazoo und Loz gegen Reno und Rude kämpfen, treffen nach und nach alte Freunde ein um gegen Bahamut zu kämpfen. Das sind Barret, Yuffie, Cait Sith, Nanaki (Red XIII), Cid und Vincent. Cloud schafft es mit Hilfe seiner Freunde Bahamut zu besiegen.
Kadaj, der dem Kampf zusammen mit Rufus aus sicherer Distanz angeschaut hat, bemerkt derweil, dass Rufus im Besitz von Jenovas Kopf ist. Darauf attackiert Kadaj Rufus und es beginnt eine Verfolgungsjagd zwischen Cloud und Kadaj, Loz und Yazoo. Mit Hilfe von Reno und Rude gelingt es Cloud schließlich, Kadaj zu stellen. Der Geist der gestorbenen Aerith lässt einen „heiligen Regen“ regnen, der den Silberhaarigen zu schaden scheint, Kadaj aber mit Hilfe der Jenova-Zellen zu Sephiroth werden lässt. Cloud muss sich erneut seinem alten Erzrivalen stellen. Mit Hilfe seiner Erinnerungen und der Lösung seiner Schuldgefühle durch Aerith gelingt es ihm, Sephiroth zu besiegen. Dieser wird wieder zu Kadaj, welcher in Clouds Armen in den Lebensstrom, die Energie des Planeten, übergeht.
Der Regen heilt die an Geostigma erkrankten Menschen, Cloud wird nach schwerer Verwundung aus dem Jenseits von den verstorbenen Aerith und Zack ins Leben zurückgeschickt. Er erwacht in der Kirche, wo früher die Blumen waren. Cloud kann sein Leben nun endlich akzeptieren, da er von seinen Schuldgefühlen befreit wurde.
In Japan kam der Film am 14. September 2005 in die Kinos.
In Deutschland wurde der Film das erste Mal am 23. Juli 2006 in München im Rahmen des Fantasy Filmfestes in der japanischen Originalfassung aufgeführt. Am 5. Dezember 2006 folgten Veröffentlichungen auf UMD und DVD, wobei es von letzterer eine Limited Edition und eine Special Edition gibt, die sich aber nur durch das Cover-Design unterscheiden.
Der Film ist ebenso wie Final Fantasy: Die Mächte in dir mithilfe von Motion Capture entstanden.
Fast alle bekannten Figuren aus Final Fantasy VII treten in dem Film auf, unter anderem die gesamte spielbare Gruppe (Cloud, Tifa, Aerith, Cait Sith, Barret, Nanaki, Yuffi, Vincent und Cid) sowie einige ehemalige Bösewichte der Turks und der ehemalige Shinra-Präsident Rufus und Zack, ein ehemaliges Mitglied der Einheit SOLDAT.
Im Film werden einige musikalische Themen und Motive aus Final Fantasy VII wieder aufgegriffen. So erklingt beispielsweise bei Tifas Kampf gegen Loz in der zerstörten Kirche das Hauptkampfthema des Spiels als Klavierarrangement. Anschließend, höchstwahrscheinlich als Insiderscherz gedacht, spielt Loz' Mobiltelefon das Siegmotiv, welches stets auf gewonnene Kämpfe folgte. Verwunderlich scheint all dies nicht, zeichnet sich doch Nobuo Uematsu sowohl bei Spiel als auch Film für die musikalische Untermalung verantwortlich.
Bekam am 24. Februar 2007 den "American Anime Award" in der Kategorie "Best Anime" verliehen.
Nominiert für den "American Anime Award" in der Kategorie "Best Package Design".